De nouvelles recherches de l’Université fédérale de Minas Gerais, Belo Horizonte (Brésil), jettent un nouvel éclairage sur l’évolution des plantes terrestres, et plus particulièrement sur l’un des mécanismes sous-jacents à la terreur des plantes (la colonisation des terres arides).

Il y a des millions d’années, les plantes terrestres provenaient d’une algue verte ancestrale qui a subi des transformations cruciales pour surmonter les défis associés à la transition des habitats aquatiques aux habitats terrestres (Figure 1). Parmi les principaux traits adaptatifs qui ont poussé à la conquête des terres, les ancêtres des plantes terrestres ont développé des mécanismes de protection pour contrer les stress environnementaux (tels que l’irradiance élevée, la sécheresse et les attaques d’agents pathogènes) et ont développé de nouvelles stratégies d’absorption des nutriments.

Figure 1. Origine des plantes terrestres. Les bryophytes et trachéophytes existants proviennent d’un ancêtre commun, une algue streptophyte photosynthétique qui a acquis des caractéristiques favorables pour surmonter les menaces de la vie sur terre (par exemple, irradiance élevée, dessiccation, salinité, fluctuations de température, etc.). Image : Épipélagique / Wikimedia Commons.

Concernant la nutrition minérale, le fer est un élément essentiel à la vie végétale car il est nécessaire à la fabrication de la chlorophylle, élément indispensable à la photosynthèse. En effet, la carence en fer est un trouble végétal grave qui débute par le jaunissement des feuilles et peut entraîner la mort de toute la plante !

La concentration et la biodisponibilité du fer dépendent de l’habitat, étant plus élevées en eau douce qu’en eau de mer. Le fer est également abondant dans les milieux terrestres, mais il se trouve sous la forme peu soluble Fe3+ et devient indisponible si le pH du sol est supérieur à 6,5. Cependant, les racines des plantes peuvent facilement absorber la forme soluble Fe2+, après réduction de la rhizosphère par des enzymes spécifiques. Donc, les principales questions sont…

Comment et quand les plantes vertes ont-elles développé des mécanismes pour absorber les métaux des premiers sols et faire face à la pénurie de fer dans les habitats terrestres ?

Pour mieux comprendre quels changements ont marqué l’évolution des plantes terrestres, le groupe de génomique évolutive (voir définition ci-dessous) dirigé par le professeur Luiz-Eduardo Del-Bem, du département de botanique de l’Institut des sciences biologiques, a étudié les mécanismes contrôlant l’absorption des métaux dans organismes verts vivant dans les écosystèmes terrestres et aquatiques. Dans leur dernière étude, publiée dans le Nouveau Phytologueles auteurs ont étudié l’origine et la diversification d’un groupe de protéines liées au transporteur ZIP (Zinc-regulated, Iron-regulated transporter-like Protein) IRON-REGULATED TRANSPORTER1 (IRT1), qui sont impliquées dans la capture du fer dans plusieurs plantes terrestres et aussi dans le chlorophyte qui vit dans les eaux stagnantes et les sols humides.

La stratégie d’absorption du fer est-elle conservée chez tous les organismes verts ?

L’évolution affine les solutions aux problèmes, plutôt que de créer constamment de nouvelles solutions. Une question intéressante est donc : est-ce que tous les organismes verts absorbent le fer de la même manière ? Si tel est le cas, cela suggère qu’ils partagent tous un ancêtre commun capable d’absorber le fer. S’il existe différentes manières, alors il y avait une divergence dans la façon dont les organismes verts ont évolué profondément dans le temps de l’évolution.

« Les protéines ZIP/IRT sont partout et servent de transporteurs de métaux comme le zinc, le fer et le manganèse. IRT1 a été décrit à l’origine dans l’espèce modèle Arabidopsis thaliana et des protéines similaires ont ensuite été trouvées non seulement dans l’espèce cultivée riz mais aussi dans les algues vertes Chlamydomonas reinhardtii. Par conséquent, on a supposé que l’absorption de fer dans les algues et les plantes terrestres était fondamentalement la même. Cependant, il est facile d’absorber le fer dans l’eau, mais il est plus difficile de l’obtenir dans le sol », explique Luiz-Eduardo Del-Bem.

Lorsque les auteurs ont approfondi les transporteurs ZIP/IRT, ils ont découvert que les organismes verts pouvaient avoir acquis différentes stratégies au cours de l’évolution. En utilisant des approches bioinformatiques, Del-Bem et ses collaborateurs ont identifié près de 500 protéines ZIP/IRT homologues dans les génomes de plus de 50 espèces existantes appartenant au règne Plantae*. Les auteurs ont construit un arbre phylogénétique (Figure 2) sur la base des similitudes entre les séquences primaires de ces protéines liées à l’IRT, et a trouvé deux clades profondément divergents, appelés X (IRT de Arabidopsisriz et Marchandia) et Y (IRT de Chlamydomonas).

Un diagramme qui ressemble à de nombreuses plumes multicolores attachées à une colonne vertébrale.
Figure 2. Arbre phylogénétique des transporteurs ZIP/IRT. L’analyse des similitudes d’acides aminés entre les protéines sélectionnées liées à l’IRT a abouti à la classification des transporteurs de fer en deux groupes divergents : le clade X comprend l’hépatique Marchandia et les angiospermes Arabidopsis et le riz (en rose), alors que le clade Y comprend le chlorophyte Chlamydomonas (en jaune).

Cette analyse indique que les transporteurs de métaux génériques ont évolué pour remplir une fonction plus spécifique dans l’absorption du fer au moins deux fois (ou peut-être plus) au cours de l’évolution de la plante. La version spécialisée trouvée dans les plantes terrestres pourrait être attribuée aux charophytes, les ancêtres des plantes terrestres qui ont probablement fait évoluer ces transporteurs lors du passage des environnements aquatiques aux environnements terrestres.

Quelles sont les différences et les points communs entre les différents transporteurs de fer ?

Un autre point intéressant est que les acides aminés critiques pour le transport du fer qui ont été décrits dans Arabidopsis ne sont pas conservés parmi les protéines Clade X et Clade Y, corroborant que ces transporteurs ont la même fonction mais pas la même séquence.

De plus, Wenderson Felipe Costa Rodrigues et Ayrton Breno P. Lisboa – les premier et deuxième auteurs de l’article – ont analysé la structures 3D prédites de ces protéines en combinant des procédures standard avec de nouvelles méthodes telles que la modélisation à l’aide d’AlphaFold. Les résultats de la comparaison sont quelque peu surprenants car il semble que les transporteurs de fer des clades X et Y soient séparés dans l’évolution mais convergents dans la structure.

Pourquoi est-il si important d’étudier l’évolution des transporteurs de fer dans les plantes ?

Le fer est crucial pour la vie végétale car sa carence altère la photosynthèse et affecte sérieusement la croissance des plantes. Cependant, les stratégies utilisées par les organismes verts pour l’acquisition du fer ne sont pas très bien étudiées, malgré leur importance physiologique et écologique. Accroître les connaissances dans ce domaine peut être un avantage pour la recherche fondamentale et appliquée sur les plantes.

« D’un côté, nous sommes curieux d’en savoir plus sur la nutrition minérale des plantes et de découvrir la fonction des transporteurs de métaux que nous avons identifiés. D’un autre côté, de nouvelles découvertes peuvent avoir des applications importantes dans l’agriculture car elles peuvent être utilisées pour obtenir une meilleure fonctionnalité des transporteurs de métaux, ainsi optimiser l’absorption du fer», déclare Del-Bem. Par exemple, de nouvelles connaissances peuvent être utilisées dans les programmes de biofortification (c.

Malgré les grandes avancées réalisées grâce à l’utilisation de la génomique comparative, l’évolution des plantes laisse encore perplexe les scientifiques…

À ce jour, «l’explication standard» de l’évolution des plantes terrestres a été qu’un jour, des charophytes ressemblant à des plantes multicellulaires ont juste rampé hors de l’eau et que les plantes terrestres sont apparues comme les premiers organismes terrestres de leur lignée. Cependant, Luiz-Eduardo propose que probablement la toute première plante verte terrestre était un charophyte unicellulaire et non une grande plante émergeant de l’eau (figure 3). En effet, ces organismes ancestraux (qui existent encore aujourd’hui) partagent plusieurs machineries moléculaires avec les plantes terrestres (par exemple, ils peuvent synthétiser le xyloglucane, utiliser les mêmes transporteurs de fer, avoir des systèmes similaires pour se protéger des agents pathogènes), qui sont apparus à un moment similaire dans temps évolutif.

Mon idée est que, si nous remontons dans l’évolution, il fut un temps sur Terre où les milieux terrestres étaient pleins de micro-forêts, de minuscules organismes unicellulaires où les microalgues faisaient la photosynthèse et étaient les principaux producteurs en prenant le carbone de l’air… similaire à la forêt d’aujourd’hui, mais à petite échelle.

Un beau monsieur sourit au photographe.
Luiz-Eduardo Del Bem.

Les tout premiers eucaryotes photosynthétiques terrestres pourraient être plus anciens et probablement plus simples que ce que les gens pensent. En effet, les scientifiques ont estimé que la première plante terrestre est apparue il y a 500 millions d’années sur la base des fossiles du premier corps végétatif, mais les études de génomique évolutive avancent le point critique à 700-750 millions d’années sur la base de la divergence d’un groupe particulier de charophytes qui vivaient probablement sur terre (Klebsormidiaceae). Le principal problème est que, théoriquement, l’ADN peut être stable pendant 1 à 2 millions d’années, ainsi le séquençage du génome pourrait être effectué sur un os de Néandertal vieux de 38 000 ans mais pas sur des plantes « préhistoriques » qui sont tellement plus anciennes.

Quelle est la suite de vos recherches ?

« L’objectif de ce projet était de comprendre comment la nutrition des plantes, et plus particulièrement l’absorption du fer, évoluait de l’eau au sol. Pourtant, nous aimerions en savoir beaucoup sur ces transporteurs et leur mode d’action avec d’autres métaux (par exemple, le zinc). Nous prévoyons actuellement un travail sur banc pour comprendre cela. Un moyen facile et peu coûteux sera de tester des protéines dans la levure (complémentation de mutants dans des transporteurs), mais nous aimerions également caractériser des protéines à fonction inconnue dans différentes espèces, les algues rouges par exemple, même si nous sommes conscients que ce n’est pas si simple de réaliser des études fonctionnelles avec des organismes non modèles ».

Nous ne pouvons pas voyager dans le temps pour voir la première plante, mais nous pouvons voir ses séquelles. En examinant des plantes de divers clades, avec des ancêtres communs éloignés, les gènes agissent presque comme une machine à remonter le temps pour nous amener vers cette plante précoce. C’est grâce aux gènes que Del-Bem et ses collègues ont découvert que le mécanisme d’absorption du fer basé sur les transporteurs ZIP/IRT1 est ancestral pour les plantes terrestres, qui ont hérité verticalement des gènes codant pour ces protéines de leur dernier ancêtre commun. Cette étude fait partie d’un programme de recherche plus vaste visant à comprendre quels sont les changements génomiques qui ont permis la landérisation des plantes vertes. Nous ne savons toujours pas s’il sera un jour possible de résoudre le puzzle complet de l’évolution des plantes, mais nous vous tiendrons au courant des dernières découvertes.

LIRE L’ARTICLE

Rodrigues, WFC, Lisboa, ABP, Lima, JE, Ricachenevsky, FK et Del-Bem, L.-E. (2023) « L’absorption de fer ferreux via IRT1/ZIP a évolué au moins deux fois dans les plantes vertes, » Nouveau Phytologue. Disponible sur : https://doi.org/10.1111/nph.18661.


Définition de la génomique évolutive

Luiz-Eduardo Del Bem : « On peut penser à un procédé similaire à celui utilisé en anatomie comparée. Par exemple, plusieurs manuels rapportent une figure classique qui compare des structures anatomiques comme le bras d’un être humain, la patte d’un chien et une aile d’oiseau… elles sont différentes, mais on peut reconnaître les mêmes os avec des formes différentes .

En génomique évolutive, nous comparons les génomes de différentes espèces et analysons ce qu’ils ont en commun (ou non) pour comprendre comment la vie a changé au fil du temps.

C’est une façon de revenir en arrière et de suivre l’origine de la vie, de déduire comment était l’ancêtre. Sur la base de l’arbre de vie, nous pouvons essayer d’estimer l’âge d’un système moléculaire en utilisant des techniques complexes qui visent à comparer des séquences de nucléotides dans l’ADN ou d’acides aminés dans les protéines.


* Règne Plantae (ou ARCHAEPLASTIDAeucaryotes photosynthétiques) est composé de :

Viridiplantes (plantes vertes) : algues vertes aquatiques et plantes terrestres (embryophytes), issues de l’intérieur des algues vertes.

Rhodophytes (algues rouges) : organismes photoautotrophes (les plus anciens groupes d’algues eucaryotes) qui sont abondants dans les habitats marins mais relativement rares dans les eaux douces ou les espèces terrestres.

Glaucophyta : algues unicellulaires vivant dans les milieux d’eau douce et terrestres humides.

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